City Lights abrió en 261 Columbus Avenue en 1953, fundada por el poeta Lawrence Ferlinghetti y Peter D. Martin como la primera librería exclusivamente de bolsillo del país. Su división editorial lanzó Howl and Other Poems de Allen Ginsberg en 1956.
En 1957 Ferlinghetti fue arrestado y juzgado por obscenidad sobre Howl. El tribunal falló que el poema no era obsceno, una decisión que se convirtió en un hito para la libertad de expresión y puso a City Lights en el centro del movimiento Beat. La tienda es un hito designado de San Francisco y aún opera como librería y editorial independiente.
Tres pisos están abiertos para explorar, incluyendo la sala de poesía en el piso superior. Está abierto todos los días.