City Lights åbnede på 261 Columbus Avenue i 1953, grundlagt af digteren Lawrence Ferlinghetti og Peter D. Martin som landets første boghandel med kun paperback-bøger. Forlagsarmen udgav Allen Ginsbergs Howl and Other Poems i 1956.
I 1957 blev Ferlinghetti arresteret og stillet for ret for uanstændighed på grund af Howl. Retten afgjorde, at digtet ikke var uanstændigt, en afgørelse, der blev afgørende for ytringsfrihed og placerede City Lights i centrum af Beat-bevægelsen. Boghandelen er en udpeget San Francisco-vartegn og fungerer stadig som en uafhængig boghandel og forlag.
Tre etager er åbne for at browse rundt, herunder poesiværelset på øverste etage. Den har åbent dagligt.