City Lights ay nagbukas sa 261 Columbus Avenue noong 1953, na itinatag ng poeta Lawrence Ferlinghetti at Peter D. Martin bilang unang all-paperback bookstore ng bansa. Ang publishing arm nito ay nag-release ng Howl and Other Poems ni Allen Ginsberg noong 1956.
Noong 1957 si Ferlinghetti ay inaresto at kinasuhan ng obscenity dahil sa Howl. Ang korte ay nag-rule na ang tula ay hindi obscene, isang desisyon na naging landmark para sa freedom of expression at naglagay sa City Lights sa gitna ng Beat movement. Ang store ay isang designated San Francisco landmark at patuloy na gumagana bilang independent bookstore at publisher.
Tatlong palapag ay bukas para sa pagbrowse, kasama ang upstairs poetry room. Bukas ito araw-araw.
